正就读中学的少年迈尔斯（沙梅克·摩尔 Shameik Moore 配音）意外被一只遭受放射性污染的蜘蛛咬伤，随后身体发生奇特的变化。偶然机缘，他目睹了蜘蛛侠（克里斯·派恩 Chris Pine 配音）和犯罪头目金并（列维·施瑞博尔 Liev Schreiber 配音）的战斗。为了阻止金并利用时空对撞机扰乱宇宙，蜘蛛侠最终壮烈牺牲。可未过多久，来自平行宇宙的颓废的彼德·帕克（杰克·约翰逊 Jake M. Johnson 配音）出现在迈尔斯面前。为了阻止金并的阴谋，并帮助这个帕克返回自己的宇宙，他们闯入金并的老巢。在这一过程中，二人遭到章鱼博士和徘徊者的狙击。与此同时，来自其他宇宙的女蜘蛛侠、暗影蜘蛛侠、蜘猪侠、二次元蜘蛛妹相继出现。 他们合力与恶势力展开斗争……
索菲亚·波多拉 查理·汉纳姆 加利·艾尔维斯 安东尼·霍普金斯 杰曼·翰苏 裴斗娜 吉娜·马隆 寇瑞·斯托尔 艾德·斯克林 米希尔·赫伊斯曼 斯图尔特·马丁 阿方索·埃雷拉 雷·费舍尔 弗拉·菲 克利欧佩特拉·科尔曼 斯塔兹·奈尔 里安·里斯 汤姆·沃斯
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